Après leur fuite de Cybertron détruite par des siècles de guerre, Optimus Prime et ses Autobots ont trouvé refuge sur une petite planète à l'autre bout de la galaxie : la Terre. Depuis leur arrivée, ils maintiennent leur véritable identité dissimulée en étant des "robots déguisés". Les Decepticons les ont suivis et menacent désormais la sécurité des habitants natifs de cette planète qu'Optimus Prime a juré de protéger...
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Optimus Prime et les Autobots enquêtent sur le retour des Decepticons, tout en étant obligés de travailler pour un groupe de jeunes humains qui, sans le savoir, sont impliqués dans ce conflit...
Quand un signal de vie faible provenant de Cliffjumper est reçu, les Autobots se déploient et sont accueillis par Megatron qui, de retour, a obtenu une substance mystérieuse et puissante, l'Energon obscur...
Bulkhead part sauver l'agent Fowler, qui s'est fait kidnapper par les Decepticons. Les choses se compliquent quand il remarque que Miko l'a suivi...
En utilisant l'Energon Noir, Megatron rassemble une armée de morts-vivants pour combattre Optimus, tandis que les autres Autobots lancent une mission de sauvetage sur le vaisseau Decepticon...
Megatron relie son pont spatial à Cybertron pour y acheminer de l'Energon noir, dans le but de ressusciter les morts cybertroniens. Pour faire avorter ce plan, les Autobots n'ont d'autre choix que de faire exploser le pont spatial, leur seul espoir de retourner un jour sur Cybertron...
Tandis qu'Optimus Prime et Bumblebee affrontent Skyquake, Starscream voit son autorité sans cesse remise en question...
Arcee et Optimus partent en expédition dans l'Arctique. Pendant leur absence, la base est envahie par des dévoreurs, de minuscules bestioles qui raffolent du métal. Jack, Miko et Raf vont devoir aider leurs amis Autobots à se débarrasser de ces insectes...
Bulkhead est impatient de recevoir la visite de son vieil ami Wheeljack, mais lorsqu'il arrive enfin, tout ne se passe pas comme prévu...
Les Autobots, en mode véhicule, assurent le transport du SGND, le système de génération nucléaire dynamique, mais se voient attaqués par la Mech, une organisation d'humains. Les Decepticons apparaissent aussi et se mesurent aux Autobots, qui n'ont d'autre choix que de faire tomber leur couverture, révélant ainsi leur identité à la Mech...
Miko et Bulkhead se rendent en Grèce pour retrouver un Moissonneur d'Energon. Malheureusement, les nouveaux Decepticons Knock Out et Breakdown s'y intéressent également...
Vince, un garçon qui est dans la même école que Jack, le défie à une course. Arcee, au début réticente, finit par accepter et ils remportent l'épreuve. Mais Jack ne se contente pas de cette seule victoire et, malgré lui, risque la vie de plusieurs personnes...
Arcee emmène Jack pour ce qui semble être une mission de routine, mais elle rencontre une vieille ennemie et doit affronter ses peurs les plus intimes...
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