1 300 ans après les événements de Dragons, les dragons ne sont plus qu'une légende dans le monde moderne. Lorsqu'une anomalie géologique ouvre une immense fissure de plusieurs kilomètres de profondeur à la surface de la Terre, des scientifiques du monde entier se réunissent dans un nouveau centre de recherche pour étudier le mystérieux phénomène. Bientôt, un groupe d'enfants inadaptés, amenés sur le site par leurs parents, découvre la vérité sur les dragons et l'endroit où ils se cachent. Un secret qu'ils doivent garder pour eux-mêmes pour protéger ce qu'ils ont découvert.
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Quand Phil menace de faire fermer l'hôpital pour dragons de son fils et d'interdire les dragons dans Rakke-ville, Di Angelo et un petit Globegobeur s'efforcent de lui faire changer d'avis.
Alors que Tom a du mal à admettre ses sentiments pour Jun, il se retrouve piégé avec elle au coeur d'un arbre géant habité par une colonie de Grignobois peu accueillante.
Tonnerre a de grandes difficultés à fédérer les dragons pour les mener à la rescousse de Tom et des dragonniers aux prises avec un nouveau dragon très dangereux, Le Souffleur de Verre.
Lorsque Jun tire les cartes de Tarot pour l'équipe, elle voit la dissolution du groupe des dragonniers ! Afin de défier le destin, Jun force le groupe à se serrer les coudes à tout prix alors qu'ils recherchent un dragon qui a franchi la barrière d'anguilles de Rakke-Ville.
Les dragonniers ayant été dissous, Eugène tente de créer son propre Club Dragon.
Tonnerre casse malencontreusement la tablette d'Alex. Elle décide alors de s’isoler et est capturée par Morceleur.
Tom et les Dragonniers doivent enfin surmonter leurs différences et redevenir une équipe pour survivre au Royaume des ténèbres.
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