1 300 ans après les événements de Dragons, les dragons ne sont plus qu'une légende dans le monde moderne. Lorsqu'une anomalie géologique ouvre une immense fissure de plusieurs kilomètres de profondeur à la surface de la Terre, des scientifiques du monde entier se réunissent dans un nouveau centre de recherche pour étudier le mystérieux phénomène. Bientôt, un groupe d'enfants inadaptés, amenés sur le site par leurs parents, découvre la vérité sur les dragons et l'endroit où ils se cachent. Un secret qu'ils doivent garder pour eux-mêmes pour protéger ce qu'ils ont découvert.
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Tom est confronté à la pression d'être le nouveau garçon "qui murmure à l'oreille des dragons" de Rakke ville ; Tonnerre se montre à la hauteur pour l'aider.
En l'absence de leurs parents, les dragonniers ont interdiction d'amener les dragons à la surface. Mais après qu'Eugène a déclenché l'alarme de sécurité du hangar, Di Angelo et lui se retrouvent coincés à l'intérieur... avec leurs dragons !
Jun noue un lien improbable avec Sledkin.
Le lien entre Eugène et Expertiss est mis à l'épreuve lorsque ce dernier quitte le groupe pour une meute de Aggripemort.
Tom cherche à prouver que Sledkin a déclenché l'explosion qui a blessé un dragon dans le Monde Caché.
Morceleur empoisonne les dragons, mais Di parvient à garder la tête froide et à trouver un remède pendant que les autres cèdent à la panique.
Tom et les dragonniers "empruntent" la bathysphère pour sauver un dragon des profondeurs de la mer du Royaume des Géants.
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